Les champignons parasites d’insectes

Les champignons parasites d’insectes

Contributeurs : Charles GRAPINET – Jean-Jacques SANGLIER – Société Mycologique du Haut-Rhin

Certains champignons parasitent des insectes vivants, puis manipulent leur comportement par la sécrétion de substances, afin que ces hôtes parasités deviennent le vecteur de leur reproduction par la dissémination de leurs conidies (ou conidiospore) qui sont des spores fongiques asexuées.

Ces spores asexuées permettent la multiplication et la dispersion rapide des champignons (comme Aspergillus ou Penicillium) sans intervention de la fécondation. Portées par des filaments appelés conidiophores, ces spores immobiles se propagent facilement par le vent ou l’eau.

La photo d’illustration de Charles GRAPINET présente un criquet parasité par Entomophaga grylli. Ce champignon est responsable chez les criquets de la « maladie du sommet ».

Le cycle de vie d‘Entomophaga grylli débute lorsque les conidies pénètrent la cuticule du criquet. Le champignon digère les tissus, puis manipule le comportement de son hôte moribond pour le forcer à grimper et à s’accrocher fermement au sommet d’une plante.

L’insecte meurt en hauteur afin de permettre une dispersion maximale et efficace des nouvelles conidies par le vent.

Production d’immosuppresseurs

Les parasites d’insectes sont vraiment fascinants : ces entomopathogènes produisent beaucoup de métabolites secondaires et sont pour plusieurs capables de produire des molécules aux propriétés immunosuppressives.

On en a d’ailleurs extrait une partie des immunosuppresseurs, aujourd’hui utilisés notamment pour prévenir le rejet des greffes (cyclosporine par exemple). Ces molécules sont produites par le champignon parasite afin d’inhiber le système immunitaire de l’insecte, ce qui lui permet de pénétrer et de se développer dans son organisme sans être éliminé.

 La cyclosporine A est un peptide non ribosomique, initialement isolé de Tolypocladium inflatum (anciennement Trichoderma polysporum ou Beauveria nivea), source historique et principale de cyclosporine A pour la production industrielle : la cyclosporine A est un inhibiteur de l’activation des lymphocytes T.

Autres espèces de Tolypocladium :

  – Tolypocladium niveum (= T. inflatum) : plusieurs souches ont été testées pour la production de mélanges de cyclosporines A, B, C ;

  – Tolypocladium geodes : décrit comme producteur de cyclosporines dans des criblages ultérieurs.

Autres Ascomycètes signalés comme producteurs de cyclosporines ou de cyclosporines « like » :

  – Acremonium luzulae et l’anamorphe de Hypoderma eucalyptii (Leptostroma) : producteurs de cyclosporines modifiées

  – Des souches de Fusarium (F. solani, F. oxysporum, F. roseum) et d’Aspergillus terreus ont été décrites comme produisant des cyclosporines ou des peptolides apparentés, généralement à des rendements plus faibles que T. inflatum.

A noter également le fingolimod, un médicament immunomodulateur devenu le traitement de référence de la sclérose en plaques lors de sa mise sur le marché en 2011 : ce composé est obtenu par hémisynthèse à partir de la myriocine, une molécule extraite en 1994 du champignon entomopathogène Isaria sinclairii.

Stratégies des champignons parasites d’insectes

Plusieurs champignons ont des stratégies comparables à Entomophaga grylli, où l’hôte est conduit vers une position ou un comportement qui favorise la dissémination des spores. Les cas les mieux documentés concernent surtout des insectes :

Ophiocordyceps unilateralis sur les fourmis charpentières : la fourmi grimpe, mord un support végétal et meurt en hauteur, ce qui facilite la libération et la dispersion des spores.

Entomophthora muscae chez les mouches : le champignon modifie le comportement de l’hôte, qui se place dans un site favorable à la sporulation avant de mourir, avec projection efficace des conidies.

Cordyceps militaris et d’autres cordycépitoïdes : ils parasitent des chenilles ou autres insectes et orientent l’hôte vers des lieux propices au développement du champignon et à la dissémination.

Massospora chez les cigales : le champignon altère fortement le comportement sexuel et locomoteur, augmentant la transmission entre hôtes plutôt qu’une simple mort “en hauteur”.

Ophiocordyceps / espèces proches sur différents insectes : plusieurs espèces du groupe montrent des formes de “summiting” ou de fixation de l’hôte dans des positions optimales pour la sporulation.

 

Sources :

Cordis (2024) Comment un champignon parvient à contrôler le comportement de fourmis

de Bekker C. (2019), Ophiocordyceps–ant interactions as an integrative model to understand the molecular basis of parasitic behavioral manipulation, Current Opinion in Insect Science, 33:19-24

de Bekker, C., & Das, B. (2022). Hijacking time: How Ophiocordyceps fungi could be using ant host clocks to manipulate behavior. Parasite immunology, 44: e12909.

van Roosmalen, E., & de Bekker, C. (2024). Mechanisms Underlying Ophiocordyceps Infection and Behavioral Manipulation of Ants: Unique or Ubiquitous?. Annual review of microbiology, 78: 575–593.

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